Tvrz nechal vystavět Vilém Pouzar z Michnic v roce 1488. V jeho rodu zůstala až do roku 1572. V 16. století byl objekt několikrát upravován. Posledním majitelem tvrze byl Kába z Rybňan. Roku 1618 uprchl před císařským vojskem do Třeboně, kde o dva roky později zemřel. Opuštěnou tvrz císařští vojáci vydrancovali. Císař ji daroval hraběti Buquoyovi. Ten ji připojil ke svému novohradskému panství. V té době byla tvrz renesančně upravena. Později se využívala především k hospodářským účelům.
Po roce 1945 sloužil objekt jako rekreační centrum. Potom se dostal do držení Jihočeského muzea. Tvrz však nebyla dostatečně udržována a tím se dostala do havarijního stavu. V současné době je v soukromém vlastnictví a je postupně opravována.
Cuknštejn je typem tvrze, která plnila funkci opevněného a hospodářského sídla. Celý areál si až na drobné barokní úpravy udržel neporušený pozdně gotický ráz.